Arcane spielt in einem geteilten Stadtstaat namens Piltover, der aus einem reichen und strahlenden Stadtteil sowie einem düsteren und verarmten Bezirk namens Zhaun besteht, der um seine Unabhängigkeit kämpft.
Piltover, die in ganz Runeterra als „Stadt des Fortschritts“ bekannte Stadt, ist auch die Heimat vieler der brillantesten Köpfe. Insbesondere die Erfindung der Hextech (eine Technik, um Magie nutzbar zu machen) zu Beginn der Serie verhilft der Stadt zu neuem Ruhm.
In dem lebensfeindlichen Umfeld der Unterstadt hingegen wachsen die Waisenkinder Violett (Vi) und Powder (Jinx) in der Obhut ihres Ziehvaters Vander auf. Die beiden kleinkriminellen Schwestern machen bei einem Raubzug in dem wohlhabenden Bezirk mit, wobei eine Kette an Ereignissen ausgelöst wird, die nicht nur einen Keil zwischen die beiden Geschwister treibt, sondern auch die Zukunft von ganz Piltover gefährdet.
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